De Mariakerk in Ruinen maakte oorspronkelijk deel uit van het benedictijnenklooster van Ruinen, genaamd de Maria-abdij. In 13de eeuw werd de abdij verplaatst naar Dickninge en nu zijn er nog overblijfselen van de gewelven van de voormalige abdij te zien in de kelder van de pastorie in Ruinen. In de 14e eeuw werd de Catharinakapel aan de zuidoostzijde van de kerk gebouwd op initiatief van Jan van Runen en zijn vrouw Zwedera van Runen. In 1836 werden de kapel en het koor van de kerk afgebroken tijdens een restauratie.
Oorspronkelijk was de kerk romaans van stijl, maar in de 15e eeuw onderging het een ingrijpende verbouwing en kreeg het zijn huidige gotische uiterlijk. Tijdens dezelfde periode werd de kerktoren gebouwd, vermoedelijk door 'Johan die Werckmeister' uit Ruinen.
Een muurschildering van de annunciatie is te zien op de binnenmuur aan de noordkant van de kerk en dateert uit het begin van de 16e eeuw. De herenbanken in de kerk dateren uit de 17e eeuw.